游戏开始时玩家扮演的角色并非王子，而是一位在沙漠中流浪的冒险者。在一次追赶驴子的过程中，他不幸迷失于沙漠风暴中。风沙过后他发现自己置身于一个被围墙环绕的沙漠绿洲——伊甸园（Garden of Eden），中央耸立着一棵生命之树（The Tree of Life）。
千年之前两位神祇因意见分歧引发战争。邪恶的Ahriman掌握了力量，在大陆上散播“堕落之物”（The Corruption）。他的兄弟Ormazd最终战胜了他，将Ahriman及其堕落之物囚禁于生命之树中。但是经过200个世代的囚禁，Ahriman终于被释放，而保护伊甸园的勇士家族也日渐衰弱，直至灭亡。
幸运的是目前伊甸园的围墙还能暂时遏制Ahriman，但堕落之物却通过缝隙蔓延至世界各地。若Ahriman突破围墙，整个世界将陷入黑暗。所以玩家必须与神秘的伙伴Elika合作，将堕落之物驱回伊甸园。
堕落之物是世界上最危险、最邪恶的存在。它们能占据敌人身体，或变成陷阱杀害玩家。游戏中的堕落之物形态各异，犹如《波斯王子4重生》中的场景，随时变换形态：可能是地面的一滩水，也可能是突如其来的陷阱，甚至能感染玩家，或引发墙壁爆炸，将玩家卷入火焰和热浪。堕落之物的具体形态由Ubisoft保密，但它们的变化能力会随着玩家的游戏方式而变化。
沙漠绿洲是玩家探险的中心，从这里可以通往《波斯王子4重生》中的各个地方。玩家选择的路线和顺序将影响故事的发展。初期堕落之物尚未蔓延，玩家所到之处相对安全，敌人和陷阱数量较少。但随着游戏进程，伊甸园周围的围墙缝隙逐渐扩大，堕落之物蔓延至世界各地，游戏难度也随之提升。玩家的目标是驱赶堕落之物，将它们集中在一起。
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